SỰ NỞ HOA CỦA LOÀI VI KHUẨN LAM ĐỘC RAPHIDIOPSIS RACIBORSKII TẠI HỒ BUÔN PHONG, TỈNH ĐẮK LẮK

Tạp chí Khoa học Đại học Huế: Khoa học Tự nhiên Tập 131, Số 1A, 43–49, 2022 pISSN 1859-1388 eISSN 2615-9678 SỰ NỞ HOA CỦA LOÀI VI KHUẨN LAM ĐỘC RAPHIDIOPSIS RACIBORSKII TẠI HỒ BN PHONG, TỈNH ĐẮK LẮK Ngơ Thị Diễm My¹*, Tơn Thất Pháp2, Nguyễn Thị Thu Liên1 Viện Công nghệ sinh học, Đại học Huế, Tỉnh lộ 10, Phú Thượng, Phú Vang, Thừa Thiên Huế, Việt Nam Khoa Sinh, Trường đại học Khoa học, Đại học Huế, 77 Nguyễn Huệ, Huế, Việt Nam * Tác giả liên hệ Ngô Thị Diễm My (Ngày nhận bài: 20-5-2021; Ngày chấp nhận đăng: 05-9-2021) Tóm tắt Nghiên cứu điều tra thành phần lồi, đặc điểm hình thái, biến động mật độ tế bào vi khuẩn lam (VKL) Raphidiopsis raciborskii hàm lượng độc tố cylindrospermopsin hồ Buôn Phong Hàm lượng độc tố xác định phương pháp ELISA Kết cho thấy có mặt 23 lồi VKL phân bố 10 chi, họ (Chroococcales, Oscillatoriales, Noctoscales) Raphidiopsis raciborskii tồn dạng sợi thẳng, nở hoa quanh năm với số lượng tế bào 53,6 × 106–58,3 × 107 tb/L Độc tố cylindrospermopsin tồn suốt 12 tháng nghiên cứu với hàm lượng 0,04–0,72 µg/L Mặc dù hàm lượng độc tố nằm mức độ nguy hại (1 µg/L), xuất độc tố nước hồ chứa cho thấy rủi ro tiềm tàng nguồn nước sử dụng cho sinh hoạt, chăn ni ni trồng thủy sản Từ khóa: phức titanium peroxide, g-C3N4, TiO2, TiO2/g-C3N4, xử lý nước thải Blooming of harmful cyanobacterium Raphidiopsis raciborskii in Buon Phong reservoir, Daklak province Ngo Thi Diem My¹*, Ton That Phap2, Nguyen Thi Thu Lien1 Hue University, Institute of Biotechnology, Road 10, Phu Thuong, Phu Vang, Thua Thien Hue, Vietnam Department of Biology, University of Science, Hue University, 77 Nguyen Hue, Hue, Vietnam * Correspondence to Ngo Thi Diem My (Received: 20 May 2021; Accepted: 05 September 2021) Abstract This study investigates species biodiversity composition, morphological characteristics and fluctuation in cell density of cyanobacterial Raphidiopsis raciborskii, and cylindrospermopsin toxin concentration in Buon Phong reservoir The cylindrospermopsin concentration in the reservoir was identified by using the ELISA test The results show that 23 species of cyanobacteria in 10 genera, families, orders (Chroococcales, Oscillatoriales, Noctoscales) were identified Straight filamentous Raphidiopsis raciborskii bloomed all year round in the reservoir with cell densities of 53,6 ×106–58,3 × 107 cells/L The results of the ELISA test show that cylindrospermopsin toxin in the reservoir existed during the 12 months of the studied period, ranging from 0.04 to 0.72 µg/L Although the toxin concentration is below the hazard level (1 µg/L), the presence of cylindrospermopsin in the reservoir poses a potential risk because the reservoir water is used for domestic, livestock and aquaculture activities DOI: 10.26459/hueunijns.v131i1A.6341 43 Ngô Thị Diễm My CS Keywords: cyanobacteria, cylindrospermopsin, bloomed, reservoir, Dak Lak khó khăn việc sử dụng quản lý Mở đầu nguồn nước Trong năm gần đây, nhiều nghiên cứu tượng phú dưỡng, nồng độ CO2 tăng nóng lên tồn cầu có khả làm tăng tần suất, cường độ thời gian nở hoa vi khuẩn lam (VKL) nhiều hệ sinh thái thủy sinh toàn cầu Xu hướng đáng lo ngại có tác động tiêu cực đến đa dạng sinh học hoạt động lưới thức ăn hệ sinh thái thủy sinh tiềm nguy hại sử dụng vùng nước làm nước uống, sinh hoạt mục đích giải trí khác Raphidiopsis raciborskii (trước gọi Cylindro-spermopsis raciborskii) VKL dạng sợi Buôn Phong hồ chứa nhân tạo có vai trị quan trọng đảm bảo an tồn nguồn nước nhằm đáp ứng nhu cầu cho người như: cung cấp nước sinh hoạt, tưới tiêu, phục vụ cho chăn ni ni trồng thủy sản Do đó, báo này, tập trung nghiên cứu thành phần lồi VKL, đặc điểm hình thái Raphidiopsis raciborskii, biến động mật độ Raphidiopsis raciborskii hàm lượng độc tố CYN nước hồ Buôn Phong Kết cho thấy tiềm nguy hại loài VKL độc tố CYN vấn đề sử dụng quản lý nguồn nước nơi nghiên cứu nhiều phân bố toàn cầu khả gây độc [1, 2] Sự xâm lấn ạt lồi có lẽ phần chúng có khả thích nghi cao với thay đổi yếu tố Phương pháp 2.1 Vị trí nghiên cứu môi trường; mặt khác, chúng tồn nhiều Nghiên cứu thực từ tháng 5-2019 kiểu sinh thái khác môi trường sống [3, đến 4-2020 Hồ Buôn Phong (12°92'01", 4] 108°16'24") thuộc tỉnh Đắk Lắk Vị trí điểm thu Cylindrospermopsin (CYN) độc tố mẫu xác định Hình Raphidiopsis raciborskii tạo Nó alkaloid Hồ Bn Phong hồ chứa nhân tạo; dung (C15H21N5O7S; 415,43 Da) với gốc guanidine ba tích tồn 3,3 triệu m3; diện tích lưu vực 13 km2; vịng, nhóm sulfat vịng uracil Hoạt hồ có độ sâu trung bình 10 m; nơi sau vào mùa động sinh học hợp chất rộng Cylindrospermopsin gây độc tính tế bào, gen, hệ miễn dịch, thần kinh nội tiết Cơ chế gây độc chủ yếu cách ức chế tổng hợp protein, tương tác với cytochrome P450 (CYP450), gây stress oxy hóa đứt gãy sợi DNA, liên kết với thụ thể estrogen ảnh hưởng đến hoạt động acetylcholinesterase (AChE) [5, 6] Không giống độc tố microcystin (MC), phần lớn độc tố CYN giải phóng mơi trường nước bên ngoài, tan mạnh nước, bền với ánh sáng mặt trời, bền nhiệt tồn khoảng pH rộng [7, 8] Tốc độ phân hủy CYN mơi trường tự nhiên nhỏ Vì vậy, CYN gây nhiều nguy tiềm 44 Hình Bản đồ vị trí hồ Bn Phong với điểm thu mẫu: BP1, BP2 BP3 pISSN 1859-1388 eISSN 2615-9678 Tạp chí Khoa học Đại học Huế: Khoa học Tự nhiên Tập 131, Số 1A, 43–49, 2022 mưa 20 m Hồ nhận nước từ ba suối nhỏ 2.5 nước mưa, cung cấp nước sinh hoạt, nước tưới, phục vụ chăn nuôi nuôi trồng thủy sản Hồ nhận nguồn thải từ nước thải sinh hoạt nước thải nơng nghiệp Phân tích độc tố CYN Thí nghiệm miễn dịch liên kết với enzym (ELISA) Nồng độ cylindrospermopsin mẫu nước tự nhiên môi trường nuôi cấy phân tích độc tố với kit Abraxis Cylindrospermopsin ELISA (Microtiter Plate) 2.2 Phương pháp thu mẫu (Abraxis, Hoa Kỳ) Tất bước thực Thời gian thu mẫu: Mẫu nước mẫu thực theo hướng dẫn nhà sản xuất Mật độ quang vật phù du thu hàng tháng ba điểm thu mẫu đo bước sóng 450 nm hệ mẫu Buôn Phong (BP1, BP2 BP3), suốt thống máy đọc ELISA tự động (CODA, Bio-Rad, thời gian từ tháng năm 2019 đến tháng năm Hoa Kỳ) nồng độ cylindrospermopsin (μg/L) 2020 mẫu xác định dựa vào đường Mẫu định tính: Mẫu thu cách sử dụng lưới thu mẫu với kích thước mắt lưới 20 μm bảo quản dung dịch formaldehyde 4% Tại điểm lấy mẫu, mẫu sống (không cố chuẩn cylindrospermopsin-HRP Nếu nồng độ cylindrospermopsin mẫu cao chất chuẩn (2 μg/L) mẫu pha loãng nằm khoảng đường chuẩn định formaldehyde) thu chai nhựa dùng cho phân lập [9] Mẫu định lượng: Mẫu thu thập Kết thảo luận 3.1 Thành phần lồi VKL hồ Bn Phong ống nhựa dài m đường kính 10 cm Sau đó, mẫu nước (độ sâu 0–2 m) khuấy xô lấy 100 mL mẫu nước đựng chai thủy tinh sẫm màu Tất mẫu định lượng bảo quản dung dịch Lugol’s acid [9] Mẫu phân tích độc tố: mL nước lấy Kết khảo sát thành phần loài VKL ghi nhận 23 loài thuộc 10 chi, họ (Chroococcales, Oscillatoriales, Noctoscales) Danh mục thành phần loài VKL xếp theo hệ thống phân loại Komárek Anagnostidis trình bày Bảng từ hồ chứa đựng ống eppendorf lưu trữ –18 °C phân tích 2.3 Bảng Thành phần lồi VKL hồ Bn Phong tỉnh Đắk Lắk Phân tích định tính Sử dụng phương pháp so sánh hình thái STT Việc định loại mơ tả lồi dựa mẫu sống, mẫu cố định mẫu nuôi cấy Ảnh chụp kính hiển vi BX51 có gắn phận chụp hình [9] 2.4 Phân tích định lượng Đếm số lượng tế bào dựa vào phương pháp đếm với buồng đếm Sedgewick – Rafter (dung tích mL với 1000 đếm) [10] DOI: 10.26459/hueunijns.v131i1A.6341 Hồ Buôn phong (BP) Tên khoa học Mùa Mùa khô mưa Bộ Chroococcales Họ Merismopediaceae Aphanocapsa holsatic + + Merismopedia + – tenuissima Woronichinia compacta + + Woronichinia – + naegeliana* Snowella fennica + – Họ Microcystaceae Microcystis aeruginosa* + + 45 Ngô Thị Diễm My CS STT 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 Tên khoa học Hồ Buôn phong (BP) Mùa Mùa khô mưa Microcystis + wesenbergii* Microcystis botrys* + Microcystis flos–aquae* + Microcystis + panniformis* Microcystis novacerkii + Microcystis cf natan + Microcystis sp1 + Microcystis sp2 + Bộ Oscillatoriales Họ Oscillatoriaceae Oscillatoria limosa* – Oscillatoria sancta – Oscillatoria sp1 + Họ Pseudanabaenaceae Planktolyngbya + circumcreta* Planktolyngbya + limnetica* Bộ Nostocales họ Nostocaceae Anabaena sp.* + Anabaena circinalis* – Aphanizomenon – ovalisporum* Raphidiopsis raciborskii* + + + + + + + – – 21,7%); Nostocales gồm lồi dạng sợi, có tế bào dị hình có họ (chiếm 18,1%), chi (chiếm 30%), lồi (chiếm 17,4%) (Hình 2) Như vậy, Chroococcales chiếm số lượng nhiều cho họ, chi loài Tỉ lệ phần trăm tương đối chi VKL khu vực nghiên cứu Microcystis 39,1%, Oscillatoria 13,1%, chi Planktolyngbya, Anabaena, Woronichini, chi chiếm 8,7% chi lại Aphanizomenon, Raphidiopsis, Snowella, Merismopedia, Aphanocapsa chi chiếm 4,4%, chi Microcystis chiếm số lượng loài + + + nhiều quần xã VKL (Hình 2) Kết hoàn toàn phù hợp với nghiên cứu số tác giả thấy Microcystis thành phần thủy vực họ nghiên cứu [11, + 9, 12] Sự giàu loài chi vực nước hồ nơng phú dưỡng + thường xuất nhiều loài nhóm VKL khơng có khả cố định nitơ (nitơ hồ không giới + + + + Ghi chú: Dấu +: Xuất hiện; dấu *: Loài sinh độc tố hạn), đặc biệt Chroococales Osillatoriales bao gồm chi Microcystis Oscillatoria [13] Khi so sánh với nghiên cứu thành phần loài VKL số thủy vực công bố, kết khảo sát cho thấy số lượng lồi VKL Tại hồ Bn Phong tất lồi có mặt khu vực nghiên cứu so với hồ Dầu ba vị trí nghiên cứu (BP1, BP2 BP3), Tiếng – 42 lồi [12], hồ Hồn Kiếm – 55 loài [11] 13 loài sinh độc tố (chiếm 56,5% tổng số loài) tập hồ Trị An – 59 lồi [14] Có thể đa dạng trung chủ yếu Chroococcales (46,2%) Nhìn thành phần lồi hồ nghiên cứu phần chung, khơng có khác biệt phân bố theo nở hoa lồi R raciborskii xun suốt khơng gian loài VKL hồ nghiên cứu năm kết hợp với nở hoa loài thuộc chi Điều phản ảnh tính chất đồng mơi trường nước tồn hồ Trong số 23 loài VKL ghi nhận được, Chroococcales bao gồm lồi dạng đơn bào, tập đồn có họ (chiếm 40% tổng số họ), chi (chiếm 50% tổng số chi) 14 loài (chiếm 60,7% tổng số loài) Tiếp đến Oscillatoriales bao gồm loài dạng sợi, khơng có tế bào dị hình có họ (chiếm 40%), chi (chiếm 20%), lồi (chiếm 46 Hình Tỷ lệ phần trăm số loài chi VKL hồ Bn Phong Tạp chí Khoa học Đại học Huế: Khoa học Tự nhiên Tập 131, Số 1A, 43–49, 2022 Microcystis (Microcystis aeruginosa, pISSN 1859-1388 eISSN 2615-9678 Microcystis wesenbergii, Microcystis botrys, Microcystis flos-aquae, Microcystis panniformis) suốt tháng mùa khơ Các lồi cho có khả tạo độc tố chất ức chế cảm nhiễm Tại hồ Waahi bắt gặp tượng tương tự R raciborskii nở hoa loài, đạt số lượng tế bào 262.700 tb/L bắt gặp xuất loài tảo silic với mật độ thấp 1900 tb/L Khi tượng nở hoa giảm, đa dạng thành phần loài tăng lên với xuất số loài như: Peridinium sp., Trachelmonas volvocina Scenedesmus sp [15] 3.2 Sự xuất Raphidiopsis raciborskii hàm lượng độc tố CYN hồ Bn Phong Hình Hình thái Raphidiopsis raciborskii hồ Buôn Phong tự nhiên ni trồng Kích thước 10 µm Hình thái Raphidiopsis raciborskii (Wołoszyńska) Aguilera, Berrendero Gómez, Kastovsky, Echenique Salerno Sự xuất loài VKL độc Raphidiopsis raciborskii hàm lượng độc tố CYN hồ Bn Phong Hình thái: Ngoài tự nhiên, sợi đơn độc, dài Loài R raciborskii xuất xuyên suốt 100–250 μm, thẳng, trôi tự do, eo thắt năm hồ nghiên cứu với mật độ biến động vách tế bào, thon dần cuối sợi với tế bào đáng kể theo mùa, thấp vào tháng mùa mưa tận hình nón trịn Các tế bào dinh dưỡng cao vào tháng mùa khơ Mật độ dao hình trụ, dài 4,5–10,5 μm, rộng 2,5–4,5 μm Tế bào động từ 53,6 × 106 đến 58,3 × 107 tb/L (Hình 4) dị hình đơn độc, hình nón hình mũi tên, rộng Trong nghiên cứu trước đây, mật độ nở hoa 3–3,5 µm, dài 6,5–10,5 μm Bào tử nghỉ không quan R raciborskii nhiều thủy vực khác nhau: sát thấy tự nhiên Trong nuôi trồng, chiều dài 262 × 106 tb/L [15], 200 × 106 tb/L [16] sợi biến đổi mạnh từ 50 μm hàng chục cm, nằm khoảng từ 1,3 × 106 đến 41,5 × 106 tb/L bện lại với thành đám (Hình 3d) Các tế bào [17] Với số lượng tế bào khoảng từ 53,6 × 106 dinh dưỡng dài 10–12,5 μm, rộng 3–4,5 µm Hình đến 58,3 × 107 tb/L, lồi R raciborskii xem thái tế bào dị hình thay đổi đa dạng môi nở hoa quanh năm hồ nghiên cứu Hiện tượng trường nuôi cấy, xuất tận hai đầu mao tản, dài 6–11,5 μm, rộng 2,5–5,5 µm Bào tử nghỉ dài 8,5–13,5 μm, rộng 4,5–5,5 µm Phân bố: Lồi xâm lấn, có mặt hầu hết lục địa ngoại trừ vùng cực Lồi trước tìm thấy Hà Nội, Huế Nha Trang với tên gọi Anabaenopsis raciborskii Woloszynska Trong năm gần chúng xuất hồ Xuân Hương, hồ Dầu Tiếng, hồ Trị An số thủy vực Huế [3, 10, 11] Loài có khả tạo độc tố cylindrospermopsin, saxitoxin DOI: 10.26459/hueunijns.v131i1A.6341 Hình Mật độ hàm lượng độc tố từ tháng 52019 đến 4-2020 hồ Buôn Phong 47 Ngô Thị Diễm My CS xuất số thủy vực vùng cuối mùa khô (tháng 4) thấp đầu mùa cận nhiệt đới nhiệt đới [18, 2] Có lẽ nhu cầu mưa (tháng 5) Mặc dù hàm lượng độc tố nằm nhiệt độ cao cho sinh trưởng nên R raciborskii mức độ nguy hại (1 µg/L – WHO) tồn dạng tế bào dinh dưỡng xuất độc tố nước hồ chứa cho thấy suốt mùa đông vùng ôn đới Riêng vùng nhiệt rủi ro tiềm tàng nguồn nước sử đới ấm quanh năm, quần thể chủ yếu tồn dạng dụng sinh hoạt, chăn nuôi, nuôi trồng thủy sản sợi dinh dưỡng xem nguồn nguyên liệu cho nở hoa quanh năm loài Tài liệu tham khảo thủy vực nhiệt đới [16] Bên cạnh đó, hồ cịn xuất lồi VKL Anabaena sp với mật độ tế bào cao từ 2,2 × 106 đến 72,3 × 106 tb/L Đồng thời với việc phân tích diện mật độ tế bào R raciborskii hồ, chúng tơi phân tích hàm lượng độc tố CYN mẫu nước tự nhiên Các kết phân tích ELISA cho thấy độc tố CYN nước hồ chứa có mặt suốt 12 tháng nghiên cứu, dao động từ 0,04 đến 0,72 µg/L Hàm lượng cao rơi vào cuối mùa khô (tháng 4) thấp đầu mùa mưa (tháng 5) Mặc dù hàm lượng độc tố nằm mức độ nguy hại (1 µg/L – WHO) xuất độc tố nước hồ chứa cho thấy rủi ro tiềm tàng nguồn nước sử dụng sinh hoạt, chăn nuôi nuôi trồng thủy sản Kết luận Qua điều tra thành phần loài VKL hồ nghiên cứu, chúng tơi ghi nhận 23 lồi phân bố 10 chi, họ (Chroococcales, Oscillatoriales, Noctoscales) Trong đó, Chroococcales có số lượng họ, chi lồi cao hai cịn lại Chi Microcystis có số lượng lồi nhiều quần xã VKL khu vực nghiên cứu Raphidiopsis raciborskii (sợi thẳng) nở hoa quanh năm hồ với mật độ tế bào dao động từ 53,6 × 106 đến 58,3 × 107 tb/L (thấp vào tháng mùa mưa cao vào tháng mùa khô) Hàm lượng độc tố CYN mơi trường có mặt suốt 12 tháng nghiên cứu, dao động từ 0,03 đến 0,72 µg/L (ELISA) Hàm lượng cao rơi vào 48 Burford MA, Willis A, Chuang A, Man X, Orr P Recent insights into physiological responses to nutrients by the cylindrospermopsin producing cyanobacterium Cylindrospermopsis raci-borskii Chinese Journal of Oceanology and Limnology 2018(36):1032-1039 Werner VR, Tucci A, da Silva LM, Yunes JS, Neuhaus EB, Berthold DE, et al Morphological, ecological and toxicological aspects of Raphidiopsis raciborskii (Cyanobacteria) in a eutrophic urban subtropical lake in southern Brazil Iheringia, Série Botânica 2020;75 Amaral V, Bonilla S, Aubriot L Growth optimization of the invasive cyanobacterium Cylindrospermopsis raciborskii in response to phos-phate fluctuations Eur J Phycol 2014(49):134-41 Rigamonti N, Aubriot L, Martigani F, Bonilla S, Piccini C Effect of nutrient availability on cylindrospermopsin gene expression and toxin production in Cylindrospermopsis raciborskii Aquat Microb Ecol 2018(82):105-110 Puerto M, Prieto AI, Maisanaba S Mutagenic and genotoxic potential of pure Cylindro-spermopsin by a battery of in vitro tests Food Chem Toxicol 2018(121):413-422 Yang Y, Yu G, Chen Y, Jia N, Li R Four decades of progress in cylindrospermopsin research: The ins and outs of a potent cyanotoxin Journal of hazardous materials 2021;406:124653 Jin Y, Zhang SS, Xu HZ, Ma CX, Sun JM, Li HM, Pei HY Application of N-TiO2 for visible light photocatalytic degradation of Cylin-drospermopsis raciborskii more difficult than that for photodegradation of Microcystis aeruginosa? Environmental Pollution 2019(245):642-650 Stefanova K, Radkova M, Uzunov B, Gärtner G, Stoyneva-Gärtner M Pilot search for cylindrospermopsin-producers in nine shallow Bulgarian waterbodies reveals nontoxic strains of Tạp chí Khoa học Đại học Huế: Khoa học Tự nhiên Tập 131, Số 1A, 43–49, 2022 Raphidiopsis raciborskii, R mediterranea and Chrysosporum bergii Biotechnology & Biotechnological Equipment 2020;34(1):384-94 Nguyen TTL, Hoang TH, Nguyen TK, Duong TT The occurrence of toxic cyanobacterium Cylindrospermopsis raciborskii and its toxin cylindrospermopsin in the Huong River, Thua Thien Hue province, Vietnam Environmental Monitoring and Assessment 2017;189(10):490 10 Karlson B, Cusack C, Bresnan E Microscopic and molecular methods for quantitative phy-toplankton analysis (IOC Manuals and Guides, no 55) (IOC/2010/MG/55) UNESCO, Paris 2010 11 Duong TT, Sabine J, Le TPQ, Ho CT, Hoang TK, Nguyen TK, et al The occurrence of cyanobacteria and microcystins in the Hoan Kiem Lake and Nui Coc Reservoir (Northern Vietnam) Environ Earth Sci 2014(71)-:2419-2427 12 Pham TL, Dao TS, Tran ND, Jorge N, Claudia W, Utsumi M Influence of environmental factors on cyanobacterial biomass and microcystin concentration in the Dau Tieng reservoir, a tropical eutrophic water body in Vietnam Int J Lim 2017(53):89-100 13 Havens KE, James RT, East TL, Smith VH N:P ratios, light limitation, and cyanobacterial dominance in a subtropical lake impacted by non- DOI: 10.26459/hueunijns.v131i1A.6341 pISSN 1859-1388 eISSN 2615-9678 point source nutrient pollution Environmental Pollution 2003;122(3):379-90 14 Dao TS, Cronberg G, Nimptsch J, Do-Hong LC, Wiegand C Toxic cyanobacteria from Tri An Reservoir, Vietnam Nova Hedwigia 2010b(90):433-448 15 Ryan EF, Hamilton DP, Barnes GE Recent occurrence of Cylindrospermopsis raciborskii in Waikato lakes of New Zealand New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research 2003(37):829-836 16 McGregor GB, Fabbro LD Dominance of Cylindrospermopsis raciborskii (Nostocales, Cyanoprokaryota) in Queensland tropical and sub-tropical reservoirs: implications for monitoring and management Lakes and Reservoirs Research and Management 2000;5(3):195-205 17 Li X, Huo S, Zhang J, Xiao Z, Xi B, Li R Factors related to aggravated Cylindrospermopsis (cyanobacteria) bloom following sediment dredging in an eutrophic shallow lake Environmental Science and Ecotechnology 2020;2:100014 18 Recknagel F, Zohary T, Rücker J, Orr PT, Branco CC, Nixdorf B Causal relationships of Raphidiopsis (formerly Cylindro-spermopsis) dynamics with water temperature and N:P-ratios: A meta-analysis across lakes with different climates based on inferential modelling Harmful Algae 2019;84:222-32 49