Thế hệ thứ 6 của game trên console, Sega không còn tham gia vào thị trường phần cứng, Nintendo bị tụt hậu, Sony củng cố địa vị dẫn đầu của mình trong ngành công nghiệp, và Microsoft bắt đầu sản xuất các máy console.
PlayStation 2 của Sony là máy console ra đời thứ 2 trong thế hệ này, mà về sau trở thành máy console bán chạy nhất mọi thời đại. Nintendo theo sau đó một năm với Nintendo GameCube, máy console đầu tiên của Nitendo sử dụng CD. Nintendo GameCube phải chịu đựng sự thiếu hụt các hãng phát triển thứ ba phát triển game cho mình so với hệ thống của Sony, và doanh số bán ra còn bị cản trở vì danh tiếng là "console cho trẻ con" với số lượng ít ỏi các game cho lứa tuổi lớn hơn 16 -là thị trường chủ yếu. Ứng dụng nguyên tắc phản đối xứng
Gần cuối năm 2001, tập đoàn Microsoft, được biết đến nhiều nhất với hệ điều hành
Windows và chuyên sản xuất các phần mềm, bước vào thị trường console với máy Xbox. Dựa trên CPU Intel Pentium III, cỗ máy này sử dụng khá nhiều công nghệ máy tính bên trong để phát triển. Để đảm bảo giữ được Xbox trên thị trường, Microsoft đã bán Xbox ở một mức giá thua lỗ đáng kể và tập trung thu lợi nhuận bằng việc phát triển và phát hành game. Ngay sau đó vào tháng 12 năm 2001, studio phát triển game Bungie Studio (đã ký hợp đồng độc quyền với Microsoft phát hành game của mình -hợp đồng này chấm dứt vào năm 2007) cho ra đời Halo: Combat Evolved và ngay lập tức trở thành bước ngoặt quan trọng trong sự thành công của Xbox, và dòng game Halo sau đó
thế hệ console này, doanh số toàn cầu của Xbox đã bằng với Nintendo GameCube, nhưng từ khi doanh số của Xbox vượt qua GameCube ở Bắc Mỹ, đã khiến Nintendo bị đẩy xuống vị trí thứ ba ở thị trường Hoa Kỳ.
Ứng dụng nguyên tắc phản đối xứng
Game trên console phần lớn vẫn tiếp tục xu hướng đã được thiết lập bởi PlayStation với lối chơi ngày càng phức tạp, tinh vi, và theo định hướng dành cho người lớn (15 tuổi trở lên). Phần lớn các game đạt được thành công trên thế hệ console thứ 6 đều được đánh giá hạng T (Teen) và M (Mature) theo chuẩn đánh giá cuả ESRB, bao gồm rất nhiều các thương hiệu mà đã trở nên kinh điển như Halo hay Resident Evil, mà về sau đều đáng chú ý về cả mặt thành công lẫn tai tiếng của mình. Thậm chí cả Nintendo, được cho là khá ác cảm với các game có nội dung người lớn (với một số rất ít các ngoại lệ nổi bật như game Conker's Bad Fur Day cho máy Nintendo 64), cũng bắt đầu phát hành các game được đánh giá hạng M nhiều hơn với các thí dụ điển hình như Silicon Knights's Eternal Darkness: Sanity's Requiem và Resident Evil 4 của Capcom. Xu hướng phát triển game cho người trưởng thành này trên các máy console chủ yếu trong thế hệ 6 phần nào bị đảo ngược trong thế hệ 7 với sự xuất hiện của Wii.
Cho tới năm 2011, PlayStation 2 vẫn được sản xuất và tiếp tục được bán đều đặn dù đã hơn một thập kỷ từ lần đầu ra mắt.
Game trực tuyến tăng trưởng một cách mạnh mẽ
Khi việc kết nối Internet băng thông rộng với giá cả phải chăng trở nên phổ biến, nhiều nhà phát hành quay sang game online như một cách để đổi mới. Game nhập vai trực tuyến nhiều người chơi (MMORPGs) với những tựa game nổi bật cho thị trường game trên PC như EverQuest, World of Warcraft, và Ultima Online. Trong lịch sử, các game nhập vai trực tuyến trên console có rất ít do thiếu kết nối Internet đi kèm cho hệ máy đó. Điều này khiến cho khó để thiết lập một cộng đồng thuê bao đủ lớn để bù đắp cho các chi phí phát triển. Game online trên console đầu tiên có tầm ảnh hưởng quan trọng là Phantasy Star Online trên máy Dreamcast của Sega (máy có sẵn một modem tích hợp bên trong và một bộ chuyển đổi Ethernet được bán ngoài), Theo sau là Final Fantasy XI cho PlayStation 2 của Sony (một bộ chuyển đổi Ethernet được bán ngoài-không bán kèm theo máy để hỗ trợ game này). Mọi máy console ra đời trong thế hệ này từ sau Dreamcast đều đi kèm với khả năng hỗ trợ kết nối Internet hoặc cho phép mua một thiết bị chuyển đổi gắn ngoài để kết nối. Xbox của Microsoft cũng có một dịch vụ hỗ trợ game trực tuyến gọi là Xbox Live. Xbox Live là một thành công to lớn và chứng tỏ là một động lực cho Xbox với các trò chơi như Halo 2 đã trở nên cực kỳ phổ biến.